Tuż po ukończeniu liceum Eric dołączył do University of Texas w Austin oraz podróżował z rodziną do Afryki. Powrócił w roku 1974, by dołączyć do Elektromagnes wraz z którą podróżował po Texasie. Zespół nie odniósł jednak sukcesu, wskutek czego rozpadł się po trzech latach. Dzięki unikalnemu talentowi Johnsona nagrania grupy dostrzeżone zostały po dziesięciu latach, a na rynku ukazały się dwa jej albumy.
Po rozpadzie Electromagnets Eric stworzył trio wraz z Billem Maddoxem i Kylem Brockem. W roku 1978 zespół nagrał debiutancki „Seven Words”. Krążek wydany został po dwudziestu latach przez Ark21 Records. W tym czasie Eric rozpoczął współpracę z wieloma muzykami – Catem Stevensem, Carole King, Christopherem Crossem i innymi. Jako muzyk sesyjny ustabilizował swoją pozycję oraz wyrobił swój specyficzny styl gry na gitarze elektrycznej.Punktem kulminacyjnym w jego karierze było dołączenie do Warner Bros. Records. Wokół tej sytuacji krąży wiele plotek – pierwsza mówi, że stało się to za pośrednictwem Prince’a, który urzeczony brzmieniem gitary Erica polecił go WBR. Kolejna zaś twierdzi, że to Christopher Cross i David Tickle polecił Johnsona wytwórni. Debiut Erica – „Tones” – przypadł na rok 1986. Utwór promujący krążek – “Zap” nominowany został do nagrody Grammy w roku 1987 za “Najlepszy Utwór Instrumentalny”. Niestety, album nie sprzedał się dobrze i umowa z WBR wygasła. Wówczas Eric podpisał kontrakt z Cinema Records.
Wraz z nową wytwórnią płytową wydał “Ah Via Musicom”, która zdobyła uznanie i wiele nagród. Jeden z utworów zawartych na krążku – „Cliffs Of Drover” zdobyło nagrodę Grammy w roku 1991 za „Najlepszy Utwór Instrumentalny”. Artysta został doceniony jako gitarzysta, jednak niedługo potem nastąpił jego upadek. Zajął się wówczas tworzeniem nowego materiału, koncertując i podróżując. W tym czasie miał wiele problemów zarówno zawodowych, jak i prywatnych. Wkrótce nagrał materiał na „Venus Isle”.
Album wydany został we wrześniu 1996 roku. Przedstawił Erica w dobrym świetle artysty dojrzałego i gotowego na podbicie sceny muzycznej. Ponadto Johnson zabłysnął jako twórca tekstów piosenek, producent oraz wokalista. Niestety – sam album nie sprzedał się dobrze i Johnson zerwał kontrakt z Capitol Records. Od października do listopada tego samego roku koncertował z Joem Satriani i Stevem Vaiem w ramach „G3”. Koncerty uwiecznione zostały na pokrytej platyną „G3: Live In Concert”.
W roku 1994 Johnson stworzył Alien Love Child. W tym czasie nieustannie koncertował promując swój krążek, a także tworząc nowy. Tak w roku 2000 powstał „Live And Beyond” prezentujący nagrania na żywo. To praca z The Alien Love Child pchnęło Erica do przodu, rozluźniło go jako muzyka i zainspirowało do stworzenia nowego krążka.
W roku 2002 powrócił do studia w celu nagrania „Souvenir” dla własnej wytwórni Vortexan Records. Album wcześniej pojawił się w Internecie i w ciągu pierwszych siedmiu tygodni został odsłuchany sześćdziesiąt pięć tysięcy razy. Muzyk promował krążek w roku 2003 podczas elektrycznej trasy koncertowej oraz w roku 2004 w ramach akustycznej.
W roku 2004 zaproszony został przez Erica Claptona do udziału w Crossroads Guitar Festival.
Kolejnym albumem Johnsona było „Bloom” wydane w czerwcu 2005 roku dla Favored Nations. Ukazał on wszechstronność Erica jako artysty, który zawarł na płycie wiele gatunków muzycznych. Pod koniec tego samego roku wydał „The Art. Of Guitar” – instruktażowe wideo.
Pod koniec roku 2006 artysta ponownie wział udział w trasie G3 po Południowej Ameryce.
Jego utwór „Cliffs of Dover” znalazł się na grze „Guitar Hero III: Legend sof Rock”.