W latach sześćdziesiątych pracował jako pianista jazzowy na scenach Nowego Jorku. Jego muzyka ukształtowana była wówczas przez silne wpływy Billa Evansa. Wkrótce rozpoczął eksperymentować z gitarą klasyczną i dwunastostrunową. W tym czasie miał okazję występować u boku osób ściśle związanych z Evansem – Jeremim Steigem, Eddiem Gomezem, Markiem Johnsonem, Jackiem DeJohnettem i Garym Pearcockiem.
Wraz z początkiem lat siedemdziesiątych dołączył do Consort, którego liderem był wówczas Paul Winter. Nieługo potem odszedł z zespołu wraz z kolegami – McCandlessem, Moorem i Walcottem – rozpoczynając współpracę z Oregon, która w tej dekadzie okazała się znacząca dla historii muzyki. Brzmienia łączyły folk, muzykę indyjską, a także improwizacje jazzu awangardowego. W tym dziesięcioleciu Towner nawiązał również relację z wytwórnią ECM, firmującą większość jego solowych projektów. W roku 1972 na rynku ukazał się „Trios/Solos”, będący pierwszym nagraniem Townera jako leadera. Tego samego roku wystąpił na „I Sing The Body Electric” Weather Report, prezentującego brzmienia jazz fusion. Tym samym zdobył etykietę sidemana.Charakterystycznym dla Ralpha zachowaniem jest unikanie gry na gitarze elektrycznej. Jego ulubionym instrumentem są gitary wyposażone w sześć lub dwanaście nylonowych strun. Mimo to nie rezygnuje z dynamiki oraz dbałości o idealną współpracę muzyków i instrumentów. Ponadto rozpoznać można go po specyficznej technice wplatania między struny papieru i innych materiałów, co tworzy niepowtarzalny efekt perkusji. Kolejną cechą charakterystyczną może być dla Townera używanie techniki overdubbingu, polegającej na dograniu części wokalnej lub instrumentalnej do wcześniej już nagranego materiału. Stanowi to element artystyczny utworu, umożliwiający na wykorzystanie brzmień fortepianu, gitary, czy syntezatora na tej samej ścieżce dźwiękowej. Jego eksperymenty z wykorzystaniem overdubbingu najbardziej słyszalne są na „Diary” z 1974 roku. Muzyka Ralpha to przede wszystkim folk, World Music i muzyka poważna. Jest fanem jazzu i muzyki europejskiej – wiedeńskiego klasycyzmu, romantyzmu i wiedeńskiej awangardzie – której, jak sam mówi, zawdzięcza inspirację. Obecnie Ralph Towner na stałe osiedlił się w Rzymie.